陈小勇教授课题组在《Nature子刊 》 揭示植物-传粉者间互惠关系的分子机制

2021年5月17日，Nature Ecology & Evolution以长文(Article)形式在线发表了中外20个大学、研究机构35位学者联合发表的题为“Molecular mechanisms of mutualistic and antagonistic interactions in a plant–pollinator association”的研究成果。该研究以薜荔和薜荔榕小蜂为例，揭示了强制性共生互惠体系中植物与传粉昆虫相互适应的分子机制。

传粉昆虫与虫媒传粉植物间的相互适应是驱动这两大生物类群多样化的重要机制，但两者相互适应的分子机制尚不清楚，这主要是由于甄别两者相互适应的特异性状十分困难，因为多方面选择压力使得花性状往往兼顾排斥植食动物和吸引传粉者的功能。专性传粉共生体系中传粉者与植物间长期协同进化形成了许多高度匹配的性状，为解决协同适应问题提供了极佳的研究材料。榕属植物(Ficus)仅依靠专性榕小蜂(Agaonidae)传粉，这些小蜂也仅能利用榕属的隐头花序繁衍后代，幼虫通过吸收植物养分成长，这一高度特化的强制性共生关系通过传粉小蜂识别宿主榕属植物释放的特殊气味以及小蜂幼虫适应宿主植物化学防御得以维系。

榕属植物薜荔

华东师范大学生态与环境科学学院陈小勇团队与华大基因等国内外其他团队合作，以榕属植物薜荔(Ficus pumila)及其专性传粉者薜荔榕小蜂(Wiebesia pumilae)为对象(图1)，通过组装两个物种的高质量基因组并结合多组学分析方法，首次确定了传粉小蜂识别宿主榕属植物以及幼虫适应宿主化学防御的分子机制。

图1 薜荔及其传粉榕小蜂的生活史(A)；雄性薜荔榕小蜂(无翅，身体结构特化，终身在隐头花序中生活)(B)；雌性薜荔榕小蜂(C)；雌性薜荔榕小蜂聚集于薜荔隐头花序外侧，准备进入花序传粉/产卵(D)。(B、C由Jean-Yves Rasplus博士提供)

01薜荔与薜荔小蜂相互适应的关键分子机制

这项研究首先从野外采集薜荔花序释放的气味，采用气相色谱分析、昆虫信息素检测技术和昆虫行为学实验鉴定出薜荔释放的特异性吸引薜荔榕小蜂的挥发性物质癸醛(图2A, B)。通过比较基因组、转录组、蛋白组分析以及功能验证，确定了传粉小蜂结合癸醛的气味结合蛋白(图2C, D)，并确定了薜荔在接受前期和接受期调控排斥小蜂的壬醛和吸引小蜂的癸醛的生物合成途径(图2E-F)。其中基因组、转录组、蛋白组和代谢组分析都由华大基因完成。

图2 薜荔花序释放的气味谱(GC-MS结果)(A)；采用GC-EAD技术鉴定吸引薜荔榕小蜂的特异性物质(B)；薜荔榕小蜂嗅觉相关基因家族中的基因数量(C)；关键气味结合蛋白结合能力(D)；薜荔癸醛合成通路上的差异表达基因(E)；免疫共沉淀验证转录因子调控能力(F)。

薜荔榕小蜂成虫将卵产在薜荔花序的雌花子房中形成虫瘿，其幼虫依靠植物提供的养分生长发育，故薜荔榕小蜂幼虫与薜荔也存在着拮抗关系。研究发现，被传粉小蜂幼虫占据的虫瘿中防御性次生代谢物组成与正常薜荔种子高度相似(图3A)，小蜂产卵行为并未引发植物的应激反应、提高化学防御力，相反，虫瘿“模拟种子”，在幼虫免受宿主植物惩罚的同时，植物还为幼虫发育提供充足养分。另一方面，薜荔榕小蜂中与解毒相关的主要基因家族(CYP450，GST和CCE基因家族)显著收缩(图3B)，可能是薜荔传粉小蜂长期适应薜荔花序环境的结果。

图3 薜荔化学防御物质(萜类与苯丙素类)次生代谢物组成的聚类结果(A)；薜荔小蜂解毒相关基因家族的基因数量(B)。

02展望

全球变化可导致植物与传粉者之间关键性状的错配，引发许多传粉共生体系崩溃，加速生物多样性丧失。而对植物与传粉者间互作关系形成与维持分子机制的了解不足，是精确预测未来生物多样性和生态系统功能的变化面临的一个严重挑战。这项研究首次揭示了传粉者与植物间的共生关系维持的分子机制与相关重要基因，这些发现拓宽了我们对共生关系形成机制的理解，为深入研究复杂种间关系的形成机制与进化历程提供了模板。

华东师范大学生态与环境科学学院副教授王嵘、博士生杨扬以及华大基因静一、英国哈珀亚当斯大学Simon T. Segar为论文第一作者，生态与环境科学学院陈小勇、中科院华南植物园于慧、英国利兹大学Stephen G. Compton、华大基因岳震为共同通讯作者。其他合作单位包括中科院西双版纳热带植物园、绵阳师范学院、法国农业科学研究院、西北大学、英国赫尔大学、法国科学院、四川大学、广州大学、美国马里兰大学和伊利诺伊大学厄巴纳-香槟分校、福建农林大学、厦门大学。生态与环境科学学院张瑜、陈珊、丁媛媛、蒋凯、李媛媛、童鑫、杨景竣以及生命科学学院李宏庆参与了该项目。本研究得到国家自然科学基金重点项目(31630008)和面上项目(31870356、31870359)资助。

陈小勇教授科研团队部分成员